概念実証機X-35の製作と飛行試験やF-35としての採用決定までは極めて順調に見えた計画であるが、幾多の国際共同開発機、あるいは空海軍共通機の例に漏れず、計画総コストや1機あたり単価の大幅な増加が問題となった。機体自体も、1フレームをベースに各タイプを開発する為、どれかひとつのタイプの設計の問題が発生した場合、他のタイプの設計にも大きな影響が出ると懸念されていた。

また、開発各国の様々な要求を満たす為に重量も超過気味となり、あらゆる部分の再設計や仕様変更によって予定の重量内に収めるべく努力がなされた。空軍・海軍・海兵隊、あるいはF-35を購入予定の各国の戦術機開発・取得のための予算のほぼすべてがこの計画に注がれている点も問題となっている。現実にF-35の単価上昇や計画の遅れが発生していることで、埋め合わせのために現用機を延命したり再生産したりする必要性があり<ref>現行のF-16の次世代型F-16E/Fを一部生産し、F-35導入までのつなぎにするという手もある。</ref>、その分F-35の予算を減らさなければならない。

しかし、各国各軍の利害調整のうえで巨額の予算を投じられた大規模プロジェクトから勝手に予算を取り上げて計画から抜け出すわけにも行かず、各国軍のジレンマは大きい。