ペトログラードを占拠したボリシェヴィキは、革命当局・3月、メンシェヴィキの指導者ユーリー・マルトフは、ボリシェヴィキが革命前に犯罪を犯したということを暴露した記事を発表した。それには、スターリンが銀行強盗を組織し、そのために党から追いやられたということ（後半は虚偽）が記載されていた。スターリンはマルトフを名誉毀損で告訴し、勝訴した。

ペトログラードを占拠後のロシア内戦でロシア国内が崩壊すると、反ボリシェヴィキ軍による密接でない同盟部隊の白軍と、レーニンの赤軍との戦いが始まった。レーニンは、スターリンやトロツキーら党員を含むソ連共産党政治局を組織した。このあいだに、スターリンとトロツキーの2人は、約束なしでレーニンに会うことが許された。1918年5月、レーニンはスターリンをツァーリツィンへ派遣した。ヴォルガ川は、北カフカースの石油と穀物の主要な供給ルートであった。ロシアは重大な食物不足であったため、スターリンは、見つけたものは何でも調達するよう命ぜられた。

都市は白軍による陥落の危機に晒されていた。スターリンはここで、ヴォロシーロフとセミョーン・ブジョーンヌイの友人となった。2人ともスターリンの軍内での支持者となる。新しい同盟軍を通じて、スターリンは軍に影響を与えた。7月、レーニンは地方での軍事行動の公式統御を承諾した<ref name="StalinRobertService" />。スターリンはロシア内戦およびポーランド・ソビエト戦争中は赤軍の政治委員であった。

スターリンの最初の政府役職は、民族人民委員であり、続いてソ連共産党政治局員となる。現時点で共和国革命軍議会議長であり、それゆえに軍事的優位に立っていたトロツキーの決定の多くに、スターリンは疑問を呈した。スターリンは赤軍内のかつての帝政支持者の殺害を命じた。中央委員会と意見が一致したトロツキーは、彼らの専門的知識を採用したが、スターリンは彼らを信用しなかった。これはスターリンとトロツキーとのあいだで大きな不和を引き起こした。スターリンはレーニンに対し、トロツキーの解任を求める手紙を書いている<ref name="StalinRobertService" />。スターリンは、あらゆる反革命分子の処刑を命じた<ref name="RedTsar">サイモン・セバーグ・モンテフィオーリ. Stalin: The Court of the Red Tsar, Knopf, 2004 (ISBN 1-4000-4230-5).</ref>。田園地方では、農民を脅かすために彼らに服従を強いて、食糧輸送への盗賊の急襲を阻止するために村を燃やした<ref name="StalinRobertService" />。

1919年の初期にモスクワへ戻ったスターリンは、長年の伴侶となるナジェージダ・アリルーエワと3月24日に結婚する。3月の第8回党大会で、レーニンは過度の犠牲者を出すに至った戦術を用いたとして、スターリンを批判した<ref name="StalinRobertService" />。1919年5月、スターリンはペトログラード近くの西部戦線に派遣された。赤軍兵士の大規模な逃走と離反を止めるため、スターリンは脱走兵と反逆者を集めると、彼らを公然と「裏切り者」として処刑したのである<ref name="StalinRobertService" />。