ニューメキシコ州ロズウェル出身。ドイツ系の家庭に生まれる。

Take me home, country roads（カントリー・ロード）、Leaving on a jet plane、Sunshine on my shoulders、Rocky mountain highなど数多くのヒット曲を生み出し、1970年代のフォークソングにおいて中心的な役割を果たした。

親しみやすい曲調と、繊細で情感あふれる歌詞が特徴である。最大のヒット作Take me home, country roadsはオリビア・ニュートン＝ジョンにカバーされたほか、日本ではスタジオジブリの映画『耳をすませば』の主題歌（映画ではオリビア・ニュートン＝ジョンのカバー曲を使用）として使われたものが有名である。しかし、デンバー本人は実は一度も歌の舞台であるウェストヴァージニア州に行った事がなかったという。そのためか歌詞に出てくる地名はヴァージニア州の物が多い見当違いな物である。

コロラド州アスペンのリオグランデ州立公園には、デンバーの作品「ロッキー・マウンテン・ハイ」を讃える記念碑がある。ロッキー・マウンテン・ハイは、現在アメリカ・コロラド州の公式な州歌に採用されている。

1997年10月12日、米国内ツアーを終えて、カリフォルニアでオフを楽しんでいたが、自ら操縦していた飛行機が墜落し亡くなった。

残された遺産はおよそ2000万ドル超（日本円で26億）。1998年、妻と元妻とで遺産の分配を巡って法廷に持ち込まれる。